Genomik der Flügelmuster-Introgression in Heliconius

Obwohl bereits Charles Darwin die Rolle der Hybridisierung, d.h. die Kreuzung unterschiedlicher Arten, im Artbildungsprozess in seinem berühmten Werk Über die Entstehung der Arten erkannte, wurde unter Zoologen Hybridisierung lange als ein Hindernis für Artbildung, als selten und als evolutionär bedeutungslos gesehen. Beeinflusst von Ernst Mayr und seinem biologischen Artkonzept war diese Ansicht lange Zeit vorherrschend. Im letzten Jahrzehnt haben sich allerdings Hinweise quer durch das Tierreich verdichtet, die nahelegen, dass Hybridisierung eine wichtige evolutionäre Kraft darstellt, u.a. auch in der Evolution der bekannten Darwinfinken und des Menschen selbst. Hybridisierung kann einerseits direkt durch Hybridartbildung zur Entstehung von Arten führen oder indirekt durch den Transfer von Genen, die unter bestimmten Umweltbedingung vorteilhaft sein können (sogenannte adaptive Introgression), und damit das Rohmaterial für die Entwicklung von Arten durch unterschiedliche Anpassungen bereitstellen. Eines der beststudierten Systeme in dieser Hinsicht sind tropische Schmetterlinge aus der Gattung Heliconius für die Hybridartbildung und adaptive Introgression mehrfach beschrieben wurden. Vor kurzem wurden Studien präsentiert, die nahelegen, dass schützende Warnmuster auf den Flügeln unter nahe verwandten Heliconius Arten ausgetauscht werden können. Das erlaubt uns nun die vorgeschlagenen Szenarien adaptiver Introgression und Hybridartbildung zu testen und Alternativszenarien auszuschliessen sowie die selektiven Kräfte und genomischen Muster adaptiver Introgression besser zu verstehen. Ausserdem ist es notwendig die Häufigkeit dieser Prozesse zu erheben, um deren Bedeutung für die Artbildung im generellen zu verstehen. In diesem Projekt, bezwecke ich daher zuerst die Anzahl möglicher unabhängiger Warnmuster-Introgressionen zu erheben, um damit ihre relative Bedeutung abschätzen zu können. Ausserdem werde ich die Signaturen von Selektion auf genomische Regionen, die für die Warnmuster verantwortlich sind, untersuchen. Ich werde zusätzlich die Hypothesen adaptiver Introgression und Hybridartbildung mittels unterschiedlicher Methoden rigoros testen, um alternative Szenarien auszuschliessen. Dazu werde ich u.a. die Genomregionen, die für die Warnmuster verantwortlich sind, für zahlreiche verschiedene Warnmusterformen und verschiedene Arten sequenzieren und analysieren. Der Vergleich der Verwandtschaft zwischen Warnmusterregionen und Arten erlaubt dann Aussagen über Hybridisierung und Introgression. Diese Sequenzen werde ich dann auch auf Spuren von Selektion hin untersuchen, um die evolutionären Kräfte, die in diesen Regionen wirken besser zu verstehen. Die Vielzahl der Arten und Formen in der Gattung Heliconius und das fundierte Wissen über die Warnmuster eröffnet daher einzigartige Möglichkeiten die Bedeutung der Hybridisierung im Artbildungsprozess zu untersuchen und damit schlussendlich auch unsere eigene Evolution besser zu verstehen. Schlussendlich werde ich die Erkenntnisse und neuen Fähigkeiten, die ich durch die Arbeit in diesem Projekt erwerben werde, mit zurück nach Österreich transferieren, um dort hybridisierende Artenkomplexe im Alpenraum zu studieren und mit anderen Systemen, wie etwa Heliconius Schmetterlingen, zu vergleichen.

Im Zuge dieses Projekts wurde ein umfangreicher Datensatz für Hunderte Individuen von Schmetterlingspopulationen und -arten des Heliconius melpomene - Zweiges generiert, der uns erlaubt Selektion und Genfluss in genomischen Regionen, die die auffällige Warnfärbung auf den Schmetterlingsflügeln steuern, zu studieren.Heliconius Schmetterlinge sind giftig und signalisieren dies an potentielle Räuber mittels ihrer Warnfärbung. Entfernt verwandte Arten im selben Lebensraum, evolvieren dasselbe Muster, um sich die Kosten des Trainings der Räuber zu teilen und damit die Schutzwirkung zu verstärken, ein evolutionärer Prozess, der als Müllersche Mimikry bekannt ist. Nah verwandte Arten allerdings benutzen eine evolutionäre Abkürzung und tauschen die genomischen Regionen, die die Flügelmuster bestimmen durch Hybridisierung aus (Introgression). Auch die Evolution des Menschen ist durch solche Genflussereignisse geprägt, etwa durch Hybridisierung mit den Neandertalern. Dieser Prozess des Genaustauschs wird immer mehr als ein wichtiger evolutionärer Faktor auch in der Evolution der Tiere gesehen, aber seine relative Bedeutung für die Entwicklung von Anpassungen und die Eigenschaften der ausgetauschten Elemente sind weitgehend unerforscht.Innerhalb des H. melpomene-Zweiges ist Genfluss zwischen Populationen von H. melpomene, H. timareta und H. cydno, und den silvaniformen Arten H. elevatus und H. besckei bekannt. Ich habe das Wissen über vier bekannte genomische Flügelmuster- Regionen genutzt und mit verschiedenen genomischen Techniken DNA-Sequenzinformation für diese Regionen für hunderte Individuen generiert. Mit diesem umfassenden Datensatz können wir (i) die Häufigkeit von Introgressionen feststellen und wie oft diese unabhängig passiert sind, (ii) studieren wie Selektion die genetische Variabilität in diesen Regionen beeinflusst hat, welche spezifischen Regionen unter starker Selektion sind, und (iii) die genomischen Bereiche, die die Flügelmuster regulieren einschränken und damit Positionsinformation für funktionelle Studien z.B. mit der Genschere CRISPR/CAS9 erhalten.Zusammenfassend haben wir Belege für wiederholte Introgression der Farbmusterregionen über die gesamte Gruppe gefunden und sogar eine bisher unbekannte Unterart von H. timareta, die durch Introgression ihrem H. melpomene Modell, zum Verwechseln ähnlich sieht, in Kolumbien entdeckt. Des Weiteren konnten klare Selektionssignale in den Kontrollregionen bekannter Farbmustergene gefunden werden, die erlauben die funktionellen Einheiten einzugrenzen. Dieser Datensatz stellt außerdem eine umfangreiche neue Ressource für die Gemeinschaft der Heliconius Wissenschaftler dar und weitere detaillierte Analysen werden durchgeführt. Insgesamt hat dieses Projekt die Bedeutung von Genaustausch zwischen Arten in einer adaptiven Radiation aufgezeigt.